1931 წელს დაამთავრა თბილისის სახელმწიფო უნივერსიტეტის ფილოლოგიის ფაკულტეტი. იყო ჟურნალ „ჩვენი თაობის“ და „მნათობის“ რედაქტორი, საქართველოს მწერალთა კავშირის გამგეობის პასუხისმგებელი მდივანი (1939-1944), პირველი მდივანი, შემდეგ თავმჯდომარე (1953-1967). აბაშიძის ლექსები 1928 წლიდან იბეჭდება. ლექსთა პირველი კრებულებია: „რამდენიმე ლექსი“, 1932; „ახალი ლექსები“, 1938; „ლექსები“, 1941. მეორე მსოფლიო ომის პერიოდის საბჭოთა პატრიოტული ლირიკის აღიარებული ნიმეშებია „კაპიტანი ბუხაიძე“, „ლესელიძის ხსოვნას“ და სხვა. 1957-1959 და 1969 წლებში შექმნილი ლექსების ციკლი „მიახლოება“ პოეტის მაღალ მოქალაქეობრივ მოვალეობას ეძღვნება. 1960 წელს მისი ინიციატივითა და ხელმძღვანელობით მოეწყო იერუსალიმის სამეცნიერო ექსპედიცია, რომელმაც იერუსალიმის ჯვრის მონასტერში აღმოაჩინა რუსთაველის ფრესკა. ამ მოგზაურობათა შემოქმედებითი შედეგი იყო ლექსების წიგნი „რუსთველის ნაკვალევზე“, რომელიც აერთიანებს ციკლებს „მწველ ინდოეთში“ (1959; წიგნთან „ინდოეთის გზებზე“ ერთად მიენიჭა ჯ. ნერუს სახელობის პრემია, 1972) და „პალესტინა, პალესტინა“ (რუსთაველის სახელობის პრემია, 1966). იდეურ-მხატვრული ჩანაფიქრით გაერთიანებულ ამ ლექსებში გაცოცხლებულია რუსთაველის სახე, თავისი ქვეყნისა და დროის ჭირ-ვარამს ზიარებული მგოსნის სულიერი სამყარო. გენიოსი პოეტის ბედი აქ სიმბოლურად ეხმაურება ქართველი ხალხის ისტორიულ ბედს. ამ ციკლის ლექსი „ხმა კატამონთან“ ქართული პოეზიის ერთ-ერთი საუკეთესო ნიმუშია. აბაშიძის ინიციატივით 1966 წელს მოეწყო რუსთაველის დაბადების 800-წლისთავისადმი მიძღვნილი იუბილე, რომელმაც მნიშვნელოვნად შეუწყო ხელი საქართველოს კულტურის პოპულარიზაციას მსოფლიოში. აბაშიძე არის რამდენიმე ლირიკული ციკლის („ჰყვავის გურია“, „სიმღერა მკის დროს“, 1950; „მონადირის ღამეები“, 1948 და სხვა), საბავშვო ლექსებისა და პოემების („რას გადაურჩა თბილისი“, 1955 და სხვა) ლიტერატურულ-კრიტიკული წერილების, ასევე წიგნების „პალესტინის დღიური“ (1966) და „ზარები 1930-იანი წლებიდან“ (1992) ავტორი. თარგმნილი აქვს ა. პუშკინის, ა. მიცკევიჩის, ი. ვაზოვის, ხ. ბოტევის, ვ. მაიაკოვსკის, კ. ჩუკოვსკის და სხვა ნაწარმოებები. მისი ლექსები თარგმნილია მრავალ ენაზე. აბაშიძე იყო საქართველოს სსრ მეცნიერებათა აკადემიის აკადემიკოსი (1960), საქართველოს მეცნიერებათა აკადემიის ვიცე-პრეზიდენტი (1970), საქართველოს სსრ მეცნიერებათა აკადემიის პრეზიდიუმთან არსებული „ვეფხისტყაოსნის“ აკადემიური ტექსტის დამდგენი კომისიის თავმჯდომარე (1963-იდან), ქართული საბჭოთა ენციკლოპედიის დამაარსებელი და მთავარი რედაქტორი (1966-იდან). დაჯილდოებულია 3 ლენინის ორდენით, 2 შრომის წითელი დროშისა და „საპატიო ნიშნის“ ორდენებით, მედლებით. ირაკლი აბაშიძის პირადი არქივი დაცულია ხელნაწერთა ეროვნულ ცენტრში; არქივი ცენტრს მისი ქალიშვილის, ქართული ენციკლოპედიის რედაქტორმა ირინე აბაშიძემ 2009 წლის 19 თებერვალს გადასცა[1]. დაკრძალულია მწერალთა და საზოგადო მოღვაწეთა დიდუბის პანთეონში.